日本战国时代的农民暴动被称为“一向一揆”，它对于所有的统治者来说都是十分棘手的一个问题。织田信长对付该问题的方法是以暴制暴。既然已经启用“天下布武”的印章，自然一切都要用武力解决。但是，这也需要付出惨痛的代价。。
1574年7月12日，长岛歼灭战的第一枪打响了。信长投入了3万兵力，大将包括：柴田胜家、佐久间信盛、丹羽长秀、前田利家、佐佐成政、池田恒兴、森长可（森可成之子）等人。此外还有织田系亲族部队，由信长长子织田信忠率领的援军：织田信广、织田信兴、织田信包、织田秀成、津田信成等人。海上，新结成的织田水军部队由大将九鬼嘉隆统帅，加上南伊势织田信孝的神户水军和织田信雄的北畠水军。对于这样的阵容，本愿寺显如根本没有放在眼里，之前还亲自来到长岛进行作战动员。纪伊国的杂贺党首领铃木佐太夫也派出了纪伊水军救援长岛城。本愿寺的暴民擅长使用铁炮进行游击作战，之前正是这种战法让信长的部队在陆地上受到了很大打击。这次虽然有了水军的帮助，但战况依旧不让人乐观。
1574年8月4日，由于织田水军封锁了海面，一揆众的兵粮耗尽，战局才有所改观。当天信长攻下了大鸟城，以此为突破，到8月13日为止，一揆众就只剩下长岛本城和江枝城两座据点了。这时，作为敌人援军的纪伊水军也来到了战场，准备为长岛城送去粮食。信长立刻下令九鬼嘉隆讨伐纪伊水军。对于刚建成的织田水军来说，战斗并不轻松，然而信长和嘉隆给织田水军配备的秘密武器使胜利的天枰转向了织田一方，那就是铁炮。古代传统水战中，弓箭是最有效的武器，所以船只多配备弓箭手。对于十分喜欢铁炮的信长来说，在船上试用铁炮是一项重大的改革。这种创新的想法也得到了九鬼嘉隆的认可，所以织田水军的部分战船都装备了铁炮。就这样，有先进武器的织田水军打败了还在使用弓箭的纪伊水军。这时传来了江枝城暴民首领清九郎求见信长的消息。
一位面相朴实，皮肤黝黑的农民被带到信长面前。“参见信长大人！”“你就是暴民的首领么？见我有什么事？”信长很不耐烦。“您围城多日，我们已经弹尽粮绝，现在我们想把城池献给大人。”“噢？那你们有什么条件呢？”“我们希望交出城池后坐船逃往摄津国的石山本愿寺，希望您网开一面不要追杀。”信长心想自己的部队也已经连战了一月有余，不妨接受他们的投降。“那好吧，你们准备何时献城？”“7日之后……”“为何要等那么久？”“这。。城中百姓众多，跟他们商议很花时间……”“好吧。”也许是过度的疲劳让信长没仔细考虑就答应了这个朴实农民的请求，但这位农民身后站着的却是老谋深算的本愿寺显如。
7日过后，信长的部队得到了休整，而清九郎那边却没了消息。信长多次派使者去交涉，可清九郎称病推辞不见。信长慢慢的发现事情有问题，找来大家商议。“对于清九郎的事大家怎么看？”柴田胜家首先发话：“殿下，现在我军已经休整完毕，没有必要再跟他和谈了，直接把城打下来就是！”丹羽长秀建议道：“这很可能是清九郎故意在拖延时间，我听说毛利家也已经派出了村上水军向这边进发，时间越长只能对我们越不利。”池田恒兴说：“听说德川家的高天神城守将已经投降了武田胜赖，家康殿下那边也十分紧急的希望您能去援助。”大家各抒己见。“唉，可惜竹中半兵卫不在身边”信长叹了口气。就在这时候，有人进来报告“江枝城已经有队伍陆续的向海边走去。”“清九郎真的开始撤退了？走！大家跟我看看去。”
信长骑马带着众将前去观看，可把信长气坏了。这哪里是逃跑？简直就是在搬家么，说什么投降献城，无非是缓兵之计。清九郎等百姓完全一副悠然的状态，准备将城中的一切家当都带走，他们有说有笑，动作十分缓慢。这时已经是1574年9月20日了。信长后悔中了清九郎的缓兵之计“照他们这样子撤退等到年底也撤不干净啊！可恶！立刻下令对正在向海边搬运物品的农民和百姓发动攻击。”同时，信长还命令九鬼嘉隆一旦发现有出海的船只一律击沉，并提放毛利的援军。愤怒的清九郎带领民众组织反击，最后不敌身亡，江枝城陷落。
9月27日，信长包围了长岛城御堂。9月28日拂晓，信长下令猛攻！信长之兄织田信广（就是以前被今川家俘虏用来换回德川家康的人）带领织田亲族第一个冲向了城池。信长更是亲自来到城下督战。敌人守在城中不断的向外发射铁炮，两波冲锋都被打了回来。柴田胜家和丹羽长秀见状带领本队吸引敌方火力，终于织田信广的第三次冲锋攻破了长岛城的大门。可织田信广等织田亲族立功心切，单独杀入城中并不断深入。后续的部队由于受到铁炮的攻击多半并没有跟上，导致了惨剧的发生……时至中午，正在马上督战的信长不断接到噩耗“织田亲族队在三道门外遭到敌人伏击……”“织田信广大人战死……”“织田信兴大人战死……”“织田秀成大人战死……”“津田信成大人战死……”自己亲人接二连三阵亡的消息让他已经说不出话，只能用两眼紧紧望着长岛城的屋檐……
天色已晚，信长暂时收兵，叫来了众将开会。先是由亲族队侥幸逃回来的织田信忠和织田信包交代城内的情况。对于信广等人的死大家也都十分伤心，简单的进行了哀悼。之后，信长发话：“诸位，我已经决定了。今晚夜战，放火烧城。”……众将都大吃一惊，面面相觑，难道比睿山的一幕又要重新上演了？最有资历的佐久间信盛壮着胆子说：“殿下，长岛与比睿山不同，城中的都是百姓农民，不可妄杀啊。”信长愤怒的说：“在我眼里他们已经不是百姓了，还记得清九郎么？城中的人应该也都与他一样，是被本愿寺显如迷惑了的暴民。我们已经耽误了太多时间，必须在10月到来前结束这场战斗！”看着信长愤怒的表情，没有人再提出其他意见。晚上8时，准备好火攻的信长部队再次对长岛城发动了进攻。城内的暴民没有想到信长会夜战，当然也更没想到他使用了火攻。。
1574年9月29日，和比睿山一样，长岛本愿寺御堂被一场大火燃烧殆尽，想逃出城外的百姓被守在城门口的织田军无差别虐杀.死亡者2万余人……